稻瘟病是一种高度破坏性的农作物疾病，其发生需要三个基本因素的相互作用：具有毒力的稻瘟菌、易感的水稻植株和有利的环境条件。尽管先前的研究主要集中在病原体和水稻上，但近期的研究揭示了稻瘟菌和环境条件如何通过调节寄主抗性并促成稻瘟病爆发的分子机制。
近日，国家重点实验室王文明和浙江大学陶增联合中国水稻所寇艳君团队在Cell旗下期刊Trends in Microbiology（IF=15.9）上发表了题为Effectors and environment modulating rice blast disease: from understanding to effective control的综述论文。综述总结了在理解稻瘟菌效应分子复杂调控稻瘟抗性方面的重大成就，以及环境条件通过双重调节机制影响水稻抗性和稻瘟菌毒力的方式。此外，它强调了开发稻瘟抗性水稻品种以有效控制稻瘟病的潜在策略。
稻瘟病是最具破坏性的植物疾病之一。由丝状真菌M. oryzae引起的稻瘟病，是全球水稻生产中的一大破坏力量，导致每年约20%到30%的水稻收成损失。M. oryzae被列为十大破坏性最强的真菌病原体之一，还会导致50多种单子叶植物的稻瘟病，包括小米和最近的小麦等重要作物。M. oryzae感染的典型病征是钻石形的病斑，中心灰白色边缘棕色，在有利条件下进展为坏死。面对M. oryzae感染，水稻植株部署了复杂的固有和诱导性防御，这些防御由抗性（R）基因和防御调节基因介导。然而，M. oryzae拥有通过各种策略操纵水稻免疫的能力，包括产生大量效应分子以促进感染和在宿主上诱发疾病。最近的研究强调环境条件在稻瘟病中的关键作用。因此，本综述强调了对于M. oryzae效应分子和环境条件如何调节稻瘟抗性的理解方面的最新进展。此外，研究概述了开发具有R基因和防御调节基因的抗稻瘟水稻品种的潜在策略。
复杂的植物免疫系统作为防御真菌感染的屏障；然而，病原体通过向寄主细胞释放多样化的效应分子以抵抗，这些效应分子操纵寄主的生理和代谢，同时抑制免疫。病原体部署这些效应分子，可分为作用于寄主-病原体界面的胞间隙效应分子或在植物细胞内功能的细胞质效应分子，操纵寄主过程以促进其感染。迄今为止，在稻瘟菌中已鉴定出众多效应分子（图1）。特定的细胞质效应分子被R基因识别以触发R基因介导的抗性，也靶向水稻蛋白以抑制基础抗性。此外，一些细胞质效应分子靶向水稻细胞核，并表现出转录因子的能力，以重新编程水稻基因的表达。同时，某些胞间隙效应分子能够减弱水稻的细胞外免疫，并通过宿主监视逃避检测。
图1. 稻瘟菌效应分子调控的水稻抗性。在M. oryzae中，已识别出一系列效应分子，在调节寄主抗性中发挥着至关重要的作用。其中，至少有四种细胞质效应分子，Avr-Pita、Avr-Pii、AvrPiz-t和AvrPi9，通过靶向寄主蛋白，在诱导R基因介导的抗性和抑制基础抗性方面发挥双重作用。五种细胞质效应分子，MoHTR1、MoHTR2、MoHTR3、MoIug4和MoSPAB1，表现出类转录因子属性，允许它们重新编程水稻基因在细胞核中的表达。除了细胞核，某些细胞质效应分子，如MoCDIP4，靶向水稻线粒体以调节稻瘟抗性或执行其他功能。此外，某些胞间隙效应分子，MoSlp1、MoAa91、MoChia1、MoCel12A、MoCel12B、MoCel10A和MoAo1，具有在寄主-病原体界面减弱免疫的能力。BIC（生物营养界面复合体）是一种来源于寄主膜的结构。
图2. 环境条件是调节稻瘟抗性的关键因素。温暖的温度、高湿度和低光照有利于农田中稻瘟病的流行。这些环境因素调节水稻的稻瘟抗性。例如，温度作为通过R基因介导的稻瘟抗性的重要调节器，如Pi54和Pib，以及通过茉莉酸（JA）调节的水稻基础抗性。高环境湿度阻碍了由Magnaporthe oryzae触发的乙烯积累和乙烯信号途径的激活，导致更严重的稻瘟发展。有趣的是，光合作用捕光复合体II蛋白LHCB5对于不同水稻品种中的光调节稻瘟抗性有贡献。缩写词：ROS，活性氧种。
图3. 在水稻染色体上鉴定的抗稻瘟病的R基因。目前，在水稻-稻瘟菌病理体系中，已鉴定出50多个水稻R基因，包括R基因的不同等位基因。细线表示包含一个抗性基因的位点，而括号内包含的是与首次显示的基因具有相同氨基酸的基因。方括号内的内容代表等位基因。
图4. 通过工程化R蛋白、基因组编辑和寄主诱导的基因沉默（HIGS）来培育抗稻瘟病的水稻植株。(A) 工程化R蛋白以扩展其识别谱系，例如在Pikp中引入单个Asn261Lys/Lys262Glu（PikpNK-KE）突变，以增强其对AVR-Pik变体的亲和力，并开发具有集成HMA域的水稻NLR接收器Pikh-HMA和RGA5-HMA2。(B) 通过CRISPR/Cas9系统编辑易感性（S）基因和病变模拟（LMM）基因RBL1以提高稻瘟抗性。(C) 使用PrimeRoot精确插入包含Pigm的大DNA片段。(D) 使用HIGS针对病原性基因，包括MoAPT2、LHS1、MoMET2、MoCYS2和MoFim1，以有效控制稻瘟病。
